Nachdem sein Ziehvater, der Yakuza-Boss Kurata, sein Gangstersyndikat aufgelöst hat, schwört Tetsuya Honda auf dem Pfad der Tugend zu wandeln und jeglicher Gewalt abzuschwören. Doch das plötzliche Machtvakuum ruft die früheren Feinde Kuratas auf den Plan, die die Macht an sich reißen wollen. Unter ihnen der Yakuza-Boss Otsuka, der noch eine alte Rechnung mit Kurata offen hat, aber zuvor noch dessen loyalen Gefolgsmann Tetsuya aus dem Weg schaffen muss, um an die Macht über Tokio zu kommen. Um dem Machtkampf zu entkommen, verschwindet Tetsuya aus Tokio und wird zum vagabundierenden „Tokyo Drifter“. Doch auch außerhalb Tokios kann Tetsuya nicht den Killern Otsukas entkommen.

Das Filmstudio Nikkatsu, aus dem „Tokyo Drifter“ stammt, war in den 1960er Jahren für haufenweise Filme bekannt, die in Fließbandproduktion entstanden. Doch der enorme Zeitdruck – teilweise lagen zwischen Vorproduktion und Kinostart gerade mal ein Monat – machten den Regisseur Seijun Suzuki experimentierfreudig und kreativ, da dem Studio kaum etwas an dem künstlerischen Wert der Filme lag. Nach seiner Wiederentdeckung in den 1990er Jahren durch Quentin Tarantino, Wong Kar-Wai und Jim Jarmusch wurde Suzuki zur Ikone. Zusammen mit „Branded to Kill – Beruf Mörder“ (1967) stellt „Tokyo Drifter“ den Höhepunkt in Suzukis Schaffen dar. Der Film ist dafür bekannt, dass er hochstilisiert ist: Anfangs noch in schwarz-weiß und relativ bodenständig wird er im Laufe des Films knallbunt, gewollt künstlich und surreal. Der Plot wurde von den Kritiker_innen nicht bemängelt, sondern sein Einfallsreichtum und sein künstlerischer Exzess mit seinen Pop-Art-Sets, bizarren Musical-Szenen und Schießereien gelobt.